Sildefiskeriet i Øresund var fra 1300-tallet grunden til, at købmænd fra nordeuropæiske hansestæder hver sensommer kom til Dragør for at købe nedsaltede sild til brug i fastetiden. Hver hansestad havde sit eget område, et såkaldt fed, hvor der blev slået boder op. De tilrejsende købmænd havde også selv varer med til salg på markedet. De to måneder, hvor markedet blev holdt, kunne formodentlig samle op til 30.000 mennesker. I slutningen af middelalderen blev der opført flere permanente bygninger i markedsområdet.
I 1500-tallet ophørte sildemarkederne, men til gengæld anlagde folk fra Store Magleby en mole til udskibning af kreaturer. Byen fik skippere, der især sejlede på danske provinshavne, senere også på verdenshavene. Handelsflåden blev Danmarks næststørste, og i årene omkring år 1800 var ca. 80 fartøjer hjemmehørende i havnen.
Næsten alle i byen levede af de maritime erhverv. Når mændene var på søen, stod kvinderne for hele husholdningen. Fra begyndelsen af 1700-tallet fik de lov at drive væveri som en slags livsforsikring, hvis mandens indtægt forsvandt. Klædet fra væverierne blev bleget på strandene syd for byen, og blegeri blev adskillige Dragørfamiliers levebrød.
Dragør havde en helt speciel administration. Da byen i løbet af 1600-tallet voksede op omkring havnen, blev den underlagt schoutstyret i Store Magleby. Byen fik en foged, som sammen med fire udpegede mænd udgjorde et byforstanderskab, der havde ansvar for byens kasser. Indtægterne kom især fra bjergningsindtægter, som havde stor betydning for byens økonomi. Først i 1910 blev Dragør underlagt den danske kommunale lovgivning.
Søfartserhvervet mistede sin betydning hen mod år 1900, og turisme blev i stedet byens nye levevej. Foreningen Dragørs Fremme, som blev stiftet i 1887, arbejdede for at forskønne byen og skabe faciliteter for turisterne, som primært kom fra København. Turisterne lejede sig ind hos private som landliggere eller boede på byens hoteller, fx Dragør Badehotel, der modtog de første spisende gæster i 1907, samme år som Amagerbanen åbnede; badehotellet blev dog først officielt indviet året efter.
I 1921 lå befolkningstallet på 2.048; dette tal var i 1960 steget til 6.986. Havnen blev i 1900-tallet først og fremmest brugt af fiskerbåde og lystfartøjer.
Turismen fik et opsving med åbningen i 1960 af færgeruten til Limhamn i Sverige, hvilket trak mange svenske indkøbsturister til.
I slutningen af 1900-tallet lukkede en del små forretninger i den gamle bydel, mens nye blev etableret uden for den gamle bykerne. Sverigesfærgen ophørte i 1999, men turisterne kom stadig. Den næsten bilfri bymidte og resultaterne af indsatsen for at bevare den gamle bydel og havnemiljøet trak mange gæster til. Befolkningsvæksten fortsatte og nåede i 2007 op på 11.176.
