Den 12. april 1577 blev Christian IV født på Frederiksborg, og en ny epoke i slottets historie skulle snart tage sin begyndelse. I det 16. århundrede blev der bygget en lang række prestigeslotte rundt omkring i Europa som f.eks. Fontainebleau og Hampton Court. Efter reformationen var de kongelige residenser blevet samfundets politiske og sociale centrum, og med det fulgte, at administration og hof blev meget større end hidtil.
Udviklingen havde altså skabt et øget behov for større og mere repræsentative rammer, dertil kom de praktiske behov. Et kongeslot var et enormt apparat, der skulle betjene den kongelige familie, den afdeling af kancelliet, som Kongen altid havde med sig, og det skulle give plads til administration og et kæmpe opbud af øvrigt personale.
Da Christian IV overtog regeringsmagten i 1596, manglede han et civilt slot af europæisk standard. Det gamle Frederiksborg var jo i grunden ikke stort andet end en velvoksen herregård. Men det lå i passende afstand til det på den tid uhumske København, og der var gode muligheder for at ud- og ombygge. Der var foruden vand også masser af skov, hvor Kongen kunne gå på jagt. Alt i alt et sted med gode muligheder for at anlægge et prestigeslot.
Der er næppe nogen tvivl om, at det navnlig er den franske arkitektur, der har tjent som inspirationskilde for Christian IV’s Frederiksborg. I 1559 udgav den franske arkitekt Jacques Androuet du Cerceau en stor samling af idealplaner for slotte og herregårde. Det nye var, at man, ved at ændre hovedbygningens fjerde fløj til et lavt galleri skaffede lys og luft inde til den tidligere ofte trange og mørke slotsgård. Det var også nyt, at man lod tjenerskabets boliger og økonomibygninger være en integreret del af det samlede anlæg. Derved kunne der etableres en regelmæssig forgård, og hele slottets område blev endnu mere imponerende.
Arbejdet blev påbegyndt i 1602, men planlægningen må være påbegyndt før. Man har hævdet, at generalplanen var udtænkt af Hans van Steenwinckel den ældre, som for øvrigt døde allerede i 1602. Byggeriet blev for en stor dels vedkommende gennemført ved Jørgen Friborg, men til de sidste arbejder trådte Steenwinckel den yngre til.
Sparepenge
Som det første blev lysthuset Sparepenge nord for slotssøen opført. Bygningen havde med sit flade tag nærmest karakter af en italiensk villa, dog opført i den hjemlige tradition med røde mursten og vandrette sandstensbånd. Sparepenge lå nærmest pakket ind i slottets enorme ladegård. Sparepenge fik ikke en lang levetid. Allerede i 1720 blev lystslottet nedrevet for at give plads til Barokhaven.
Slottet
Sparepenge var kun optakten. I 1602 indgik Christian IV kontrakt med Jørgen Friborg om nedrivning af hele det gamle Frederiksborg, og samme år påbegyndtes opførelsen af det nye slot. Man begyndte fra nord med Kongefløjen. Derpå fulgte Kirkefløjen mod vest, hvis gavl bærer årstallet 1606, og endelig fulgte Prinsessefløjen mod øst der stod færdig i 1608. De tre fløje blev opført som tre særskilte huse uden indbyrdes forbindelse. Gavlenes placering slører denne lidt tilbageskuende byggeskik. I 1609 blev Kirkefløjen og Prinsessefløjen forbundet ved en lav portbygning.
Porten i midten af den lave terrassemur blev i 1609 forsynet med en rigt udsmykket portal med våbenskjolde. I 1619 blev der indgået kontrakt med Stenwinckel om at udsmykke terrassebygningen med søjler, buer og figurer.
I 1620 blev de to trappetårne på Kongefløjen i Indre Slotsgård forbundet af et monumentalt Marmorgalleri, der til erstatning for facadens oprindelige balkoner både kunne skabe åben forbindelse mellem slottets to sidefløje, og overvælde beskueren med pragtfulde figurer og udsmykning.
Det var Stenwinkels gamle læremester, Hendrick de Keysers værksted i Amsterdam, der stod for udførelsen af de skulpturelle arbejder, og Hendrick de Keysers dygtigste medarbejder, Geraert Lambertsz, skal have udført både figurer og relieffer. Hele Marmorgalleriet stod færdigopstillet i 1621.
Slottet har, set under ét, ifølge sine funktioner været delt op i tre hovedområder. Der var rum til repræsentation og det ceremonielle, der var kongens og hans families bolig og sidst, men ikke mindst, skulle der være plads til tjenestefolk og administrativt personale. I Kirkefløjen fandtes kirken og den store dansesal, i Kongefløjen var der bolig for Kongen og hans familie, og i Prinsessefløjen fandtes bl.a. køkkenet. Næste fase af byggeriet foregik på den Mellemste Slotsholm. Frederik II’s lille kirke og et antal bindingsværksbygninger blev nedrevet for at give plads til de to parallelle fløje, mod vest Slotsherrens Hus og mod øst Kancellihuset. Pladsen mellem de to bygninger blev anlagt med Gotlandske sandsten og kampesten i mønsterbrolægning. I midten blev opsat en pragtfuld fontæne, Neptunfontænen, skabt af den nederlandske kunstner Adriaen de Vries. De oprindelige figurer blev dog svensk krigsbytte i 1659.
Slotsherrens Hus
Arbejdet med Slotsherrens Hus blev påbegyndt i 1612, men bygningen stod først endeligt færdig i 1616. Den blev opført som bolig for Slotsherren. Foruden det nuværende hus omfattede byggeriet også opførelse af en staldbygning og en række udhuse, der bl.a. rummede det dengang brandfarlige køkken og bryggers.
Bag Slotsherrens hus ligger Slotsherrens Kro, der oprindeligt er opført som en vognport, formentlig med en lille stald. Bygningen er fra omkring 1600, men er stærkt ombygget.
Kancellihuset
Kancellihuset stod i det væsentlige færdigindrettet i 1620, hvor det sidste stukarbejde og malerarbejde fandt sted. Bygningen blev opført til brug for kancelliet, når kongen opholdt sig på slottet. Den hvælvede kælder blev brugt til opbevaring af viktualier, stueetagen var primært til kongens kancelli, og på 1. sal var der værelser til fremmede gesandter.
Løngangen og Audienshuset
Løngangen og Audienshuset blev opført i 1612-15, Selve Audienshuset blev opført over en eksisterende ældre portbygning, som stod i forbindelse med det nordlige hus langs Rendebanen, den bygning vi i dag kalder Thestuerne. I sommeren 1616 stod bygningerne færdige. De indvendige arbejder tog derefter yderligere nogle år og først 30. december 1618 blev billedskærerarbejderne i Audienssalens loft afleveret som det sidste.
Ringrendningsbanen
Foran Audienshuset, langs Fadeburslængen og Thestuerne anlagdes en Ringerendingsbane. Tværs over banen blev rejst en smukt udsmykket sandstensportal med et kunstfærdigt slynget smedejernsgitter udført af kunstsmeden Casper Fincke. I gitteret kunne ophænges en lille ring som dystende ryttere kunne forsøge at fange på en lanse. Bag Slotsherrens Hus opførtes et Judicererhus, hvorfra dommere kunne afgøre kappestriden.
Fangetårnet
Det sidste store bygningsarbejde på Frederiksborg var opførelsen af det store porttårn, eller Fangetårnet, som det hedder efter fangehullerne i kælderen. Tårnet er dateret 1618, men stod først helt færdigt i 1621.
Den oprindelige plan havde også omfattet nedrivning af bygningerne på Forreste Slotsholm. Vi ved ikke præcist, hvorfor arbejdet gik i stå, men Frederik II’s gamle bygninger står der endnu. Det gav et problem med at få den nye og den gamle akse til at mødes på en ordentlig måde. Problemet blev løst ved at opføre S-broen, der på smukkeste vis forbinder de to holme.